Ирина Дмитриевна Прохорова закончила филологический факультет Московского государственного университета имени М. В. Ломоносова, кандидат филологических наук (диссертация о литературе английского модернизма). Работала на телевидении, со второй половины 1980-х годов — редактор в журнале «Литературное обозрение».
В 1992 году основала первый независимый гуманитарный журнал «Новое литературное обозрение» и возглавила одноименное издательство. Лауреат Государственной премии за журнал «Новое литературное обозрение» в номинации «Лучший просветительский проект» (2002).
В 2003 году была удостоена независимой американской премии Liberty за вклад в развитие русско-американских культурных связей. Кавалер Ордена искусств и литературы (Франция, 2005), лауреат литературной премии Андрея Белого (2006).
В 2012 году Ирина Прохорова была удостоена звания кавалера Ордена Почетного Легиона Франции за заслуги в области культурного диалога между двумя странами.
В 2012 году во время президентской кампании была доверенным лицом кандидата в президенты Михаила Прохорова. В 2013 – 2014 гг. руководила Исполнительным Комитетом партии «Гражданская платформа», выступавшей за демократические преобразования общества.
Активно занимается благотворительной деятельностью. В 2004 году стала соучредителем частного благотворительного Фонда Михаила Прохорова, главной целью которого является системная поддержка культуры российских регионов, повышение интеллектуального уровня и творческого потенциала местных сообществ.
Ведет 2 авторских программы на радио: «Умом Россию понимать» (радио «Эхо Москвы») и «Культура повседневности» (радио «Говорит Москва»).